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- PublicationOpen AccessInteractions between the genetic diversity and the prevalence of pathogens in populations of Apis mellifera iberiensis(Universidad de Murcia, 2018-02-13) Jara Nicolás, Laura; De la Rúa Tarín, Mª Pilar; Serrano Marino, José; Facultad de BiologíaLa abeja de la miel Apis mellifera Linneo 1758 es la especie de insecto más apreciada en el mundo por los productos de la colmena que proporciona (miel, cera, polen, propóleos, etc.), y por ser la principal especie polinizadora de cultivos y flora silvestre. Debido a ello, el incremento de la mortalidad de colonias manejadas en numerosas regiones de Europa y de América ha generado una gran alarma al nivel económico, social y ambiental. Entre las variables más importantes que se han relacionado hasta la fecha con dicha mortalidad se encuentra la presencia combinada de distintos patógenos de A. mellifera en las colmenas. Entre ellos destacan por su capacidad para colapsar las colmenas el ácaro Varroa destructor; algunos virus trasmitidos por este ácaro, siendo el virus de las alas deformadas (DWV) uno de los más significativos; y los microsporidios Nosema apis y Nosema ceranae. En la lucha contra las distintas enfermedades que afectan actualmente a la abeja melífera, los estudios encaminados a la mejor comprensión de las interacciones entre huésped y hospedador son de gran relevancia. En ese sentido, la península Ibérica ofrece un interesante escenario para el estudio de estas relaciones, debido entre otros factores, a la presencia de dos linajes evolutivos de Apis mellifera iberiensis y a la notable diversidad genética de sus poblaciones. El objetivo principal de esta tesis es estudiar las interacciones entre la diversidad genética y la prevalencia de patógenos en colonias de A. m. iberiensis en España. Para ello, la tesis se ha dividido en dos partes con dos capítulos cada una. En la primera parte, se ha realizado un análisis temporal de la diversidad genética y la prevalencia de patógenos en colonias seleccionadas aleatoriamente en dos muestreos realizados a escala nacional en 2006 (113 colonias) y 2010 (115 colonias). El objetivo del primer capítulo es el de examinar la relación entre los dos linajes evolutivos mitocondriales (A: africano y M: europeo occidental) presentes en la abeja ibérica y la distribución de los patógenos V. destructor, N. ceranae y N. apis. Posteriormente, en el segundo capítulo se evalúa, a partir de marcadores de microsatélites, el impacto potencial de la rápida propagación de estos patógenos sobre la diversidad genética de la cabaña apícola nacional. La segunda parte de la tesis está enfocada al estudio del impacto del manejo apícola en la diversidad genética y la dispersión de patógenos en colonias de A. m. iberiensis. En el capítulo tres, se analiza el efecto de las prácticas apícolas migratorias sobre la dispersión del hongo Ascosphaera apis en colonias sometidas a movimientos regionales a pequeña escala. Por último, en el cuarto capítulo de esta tesis se evalúa, a una escala peninsular, el efecto de la apicultura migratoria sobre la diversidad genética y la prevalencia de parásitos y patógenos (V. destructor, Nosema spp y DWV) en colonias de abejas ibéricas. En el presente trabajo se han usado marcadores moleculares ampliamente utilizados en estudios de genética de poblacionales. En concreto, los haplotipos mitocondriales de los linajes evolutivos presentes en las colonias analizadas se han determinado mediante el análisis de la región intergénica comprendida entre el ARN transferente de la leucina (ARNtleu) y la subunidad II del gen citocromo oxidasa (cox2). Los marcadores microsatélites se han utilizado para el análisis temporal de la estructura y diversidad genética de las poblaciones de A. m. iberiensis. Con estos mismos marcadores se ha estudiado la diversidad genética intra-colonia, y se han determinado las patrilíneas, el pillaje y el reemplazo de reinas en las colonias; también se ha estudiado el efecto de la selección en los grupos de abejas. La detección de los distintos patógenos de las abejas se ha realizado de forma visual en el caso de V. destructor, mediante la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) en el caso de los microsporidios del género Nosema y el hongo A. apis, y mediante PCR cuantitativa con transcripción inversa (RT-qPCR) en el caso del DWV. Los datos obtenidos han sido tratados con programas estadísticos y genéticos (Mega, Genemapper, Microchecker, GenAlex, Genepop, Arlequín, Fstat, Adegenet, Structure, Lositan, Bayescan, Colony, HP-Rare, PGDSpider, Past 3, SPSS, etc.). Los resultados de la primera parte de la tesis, muestran una mayor prevalencia de la especie N. apis en las colonias pertenecientes al linaje evolutivo M, distribuido por el tercio norte peninsular. Se discute si esta tendencia refleja una co-evolución huésped-hospedador, o más bien una adaptación de ambos al clima más frío y húmedo del norte de España. Este patrón detectado en 2006, se ve modificado en 2010 por el incremento de la prevalencia de N. ceranae frente a N. apis. La rápida dispersión de este patógeno y el hecho de que no se detecte ninguna relación con el linaje del hospedador, sugiere un exitoso proceso de colonización y una reducida adaptación de A. mellifera. A pesar este incremento de patógenos, los niveles de diversidad genética de las poblaciones de abeja ibérica en España permanecen estables, aunque se observan diferencias significativas en las frecuencias de ciertos alelos en colonias con y sin Varroa y/o Nosema. El análisis pormenorizado de esta segregación alélica, reveló dos outlier loci relacionados con genes implicados en la respuesta inmune de las abejas. Los resultados de la segunda parte de la tesis confirman la influencia de las prácticas migratorias en la dispersión del hongo A. apis, incluso cuando los movimientos se realizan a una escala geográfica reducida. Esta influencia se confirma también a una escala peninsular para el caso de V. destructor y N. ceranae, aunque no de DWV. Respecto a la diversidad genética de las colonias, se observa un débil impacto de la apicultura migratoria, sugiriendo un posible efecto de otros factores de estrés distintos a los movimientos migratorios sobre la diversidad genética individual de las colonias. Todos estos resultados destacan la necesidad de encontrar un equilibrio entre los beneficios económicos de las prácticas migratorias y el impacto de éstas en la incidencia de enfermedades en las colmenas, con el fin de conseguir realizar una apicultura sostenible. The honey bee Apis mellifera Linnaeus 1758 is the most valuable insect species in the world, due to the beehive products it provides (honey, wax, pollen, propolis, etc.), and its role as the main pollinator of crops and wild flora. As a result, the increased losses of managed colonies in many regions of Europe and America has generated a great alarm at the economic, social and environmental levels. To date, one of the most important variables that has been related to this mortality is the combined presence of different pathogens in the A. mellifera colonies. Among them, are notable for their ability to collapse the colonies, the mite Varroa destructor; some viruses transmitted by this mite, being the deformed wings virus (DWV) one of the most significant; and the microsporidia Nosema apis and Nosema ceranae. In the fight against the several diseases that currently affect honey bees, studies aimed at better understanding the interactions between pathogens and hosts, are of great importance. In that sense, the Iberian Peninsula offers an interesting scenario for the study of these relationships, due to the presence of two evolutionary lineages in the endemic subspecies Apis mellifera iberiensis and the remarkable genetic diversity of their populations. The main objective of this thesis is to study the interactions between the genetic diversity and the prevalence of pathogens in colonies of A. m. iberiensis in Spain. This thesis has been divided into two parts with two chapters each. In the first part, a temporal analysis of the genetic diversity and the prevalence of pathogens was carried out in randomly selected colonies from two national surveys performed in 2006 (113 colonies) and 2010 (115 colonies). The objective of the first chapter is to examine the relationship between the two evolutionary mitochondrial lineages (A: African and M: Western European) present in the Iberian honey bee and the prevalence of the pathogens V. destructor, N. ceranae and N. apis. Subsequently, the potential impact of the rapid spread of these pathogens on the genetic diversity of the national beehive population is evaluated in the second chapter, by using microsatellite markers. The second part of the thesis is focused on the study of the impact of the beekeeping management on the genetic diversity and the dispersion of pathogens in colonies of A. m. iberiensis. In chapter three, the effect of migratory practices on the dispersion of the fungus Ascosphaera apis in colonies subjected to small-scale regional movements is analyzed. Finally, the fourth chapter of this thesis evaluates, at a peninsular scale, the effects of migratory beekeeping on the genetic diversity and the prevalence of parasites and pathogens (V. destructor, Nosema spp and DWV) in Iberian colonies. In the present work, molecular markers widely used in population genetic studies have been utilized. In particular, mitochondrial haplotypes of the evolutionary lineages present in the analyzed colonies have been determined by the analysis of the intergenic region between the leucine transferring RNA (tRNAleu) and the subunit II of the gene cytochrome oxidase (cox2). Microsatellite markers have been used for the temporal analysis of the structure and genetic diversity of A. m. iberiensis populations. These markers have been also used to study the intra-colony genetic diversity, and to determine the patrilines composition, drifter rates and queen replacement events in the colonies. Additionally, the influence of selection forces on the different honey bee groups has also been evaluated. The detection of the different pathogens of the honey bees was carried out visually in the case of V. destructor, by using the polymerase chain reaction (PCR) in the case of microsporidia of the genus Nosema and the fungus A. apis, and by reverse transcription quantitative PCR (RT-qPCR) in the case of DWV. Statistical and genetic programs have been employed for the treatment of the obtained data (Mega, Genemapper, Microchecker, GenAlex, Genepop, Arlequín, Fstat, Adegenet, Structure, Lositan, Bayescan, Colony, HP-Rare, PGDSpider, Past 3, SPSS, etc). The results of the first part of the thesis show a higher prevalence of the N. apis species in colonies belonging to the M evolutionary lineage, mainly distributed in North Spain. It is discussed whether this trend reflects a host-pathogen co-evolution, or rather an adaptation of both to the colder and wetter climate of northern Spain. This pattern detected in 2006, is modified in 2010 by the increased prevalence of N. ceranae compared to N. apis. The rapid dispersion of this pathogen and the lack of relationship with the host lineage suggests a successful colonization process of N. ceranae and a reduced adaptation of A. mellifera. Despite this increase in pathogens prevalence, genetic diversity levels of Iberian bee populations in Spain remain stable. Nonetheless, significant differences in certain allele frequencies have been detected between colonies with and without Varroa and/or Nosema. The detailed analysis of this allelic segregation revealed two outlier loci related to genes involved in the immune response of bees. The results of the second part of the thesis confirm the influence of migratory practices on the dispersion of the fungus A. apis, even when movements are carried out at a reduced geographic scale. This influence is also confirmed at a peninsular scale for V. destructor and N. ceranae, but not for DWV. Regarding the genetic diversity of the colonies, there is a weak impact of migratory beekeeping, what suggests a possible effect of stress factors other than migratory movements on the genetic diversity of the individual colonies. All these results highlight the need to find a balance between the economic benefits of migratory practices and their impact on the incidence of diseases in the hives, in order to achieve a sustainable beekeeping.
- PublicationOpen AccessMolecular and morphometric characterization of the genus scaptotrigona (Apidae: meliponini) in Mesoamérica = Caracterización molecular y morfométrica del género scaptotrigona (Apidae: meliponini) en Mesoamérica(2015-12-23) Hurtado Burillo, Miguel; Rúa Tarín, Pilar de la; Ruiz Carreira, Carlos; Facultad de BiologíaLas abejas sin aguijón (tribu Meliponini) son un grupo de insectos sociales de la subfamilia Apinae formado por 42 géneros y un elevado número de especies, alrededor de 500, en las áreas tropicales. Dentro de su distribución, el área Neotropical es la que alberga una mayor diversidad y número de especies. Estos insectos tienen un papel muy importante como polinizadores generalistas tanto de la flora silvestre como en cultivos de gran importancia económica. Según numerosos estudios hay evidencias que apuntan a un declive mundial de las abejas y esto se acentúa más en las abejas sin aguijón por su particular biología y su distribución en zonas más amenazadas. En esta tesis nos hemos centrado en las tres especies del género Scaptotrigona que se encuentran distribuidas en México y el norte de Guatemala. Este género tiene una elevada diversidad de especies con 22 especies descritas y evidencias de especies crípticas. Para tratar de esclarecer el estado taxonómico de las especies S. mexicana, S. pectoralis y S. hellwegeri hemos utilizado marcadores morfométricos y moleculares para definir los taxones proclives a ser conservados. Se tomaron muestras de un total de 121 colonias (19 S. hellwegeri, 67 S. mexicana y 35 S. pectoralis) a través de su distribución, tanto de colonias salvajes como manejadas. Se utilizaron de una a seis obreras por colonia para detectar la variación de la forma del ala, mientras que un obrera por colonia se genotipo con siete loci de microsatélites polimórficos. En el primer capítulo, la técnica del código de barras genético (DNA barcoding) se ha utilizado con éxito para caracterizar e identificar la biodiversidad de manera rápida y fiable. Este método sugirió la existencia de especies crípticas dentro de S. mexicana y corroboró relaciones filogenéticas corroboradas previamente entre las tres especies. En el segundo capítulo, basándonos en evidencias previas de la alta diversidad subyacente en las especies de Scaptotrigona, analizamos dos especies, S. mexicana y S. pectoralis, tanto con la morfometría geométrica como con microsatélites para comprobar la existencia de, al menos, dos especies en S. mexicana, y para investigar el estado de la especie S. pectoralis. Ambas técnicas mostraron diferencias entre las poblaciones de S. mexicana de la costa del Pacífico (Sm1) y las del Atlántico (Sm2) pero no se observó diferenciación en las poblaciones de S. pectoralis. Estos resultados revelaron una diferenciación de dos unidades evolutivas en S. mexicana, lo que sugiere la necesidad de una revisión taxonómica y el desarrollo de actividades de manejo y conservación para preservar dicha diversidad. En el último capítulo se testó la delimitación de especies mediante marcadores moleculares a través de la realización de análisis (árboles filogenéticos y límites de especies dentro de un enfoque de coalescencia bayesiano) para confirmar el soporte de las especies putativas. Primero, se obtuvieron dos hipótesis diferentes con cuatro y seis especies. Posteriormente, la validación de dichas hipótesis de especies mediante un análisis objetivo que reduce el sesgo introducido por el investigador, respaldó un escenario con cuatro especies donde se confirma que S. mexicana es un complejo de dos especies (Sm1 y Sm2) distribuidas a lo largo de las costas del Pacífico y del Atlántico respectivamente. Por ello, se recomienda el manejo de ambas especies de manera separada evitando el intercambio de colonias para conservar ambos taxones. Por otro lado, S. pectoralis y S. hellwegeri se confirmaron como especies únicas pero con signos de diferenciación entre sus poblaciones. Esta tesis ha explorado el patrón de diferenciación dentro de las especies S. hellwegeri, S. mexicana y S. pectoralis distribuidas en México y en el norte de Guatemala. Nuestros resultados de la morfología geométrica y de los análisis moleculares apuntaron hacia la existencia de linajes crípticos dentro de estas especies. El género Scaptotrigona es más diverso de lo esperado, pero aún existen muchos aspectos sobre su diversidad, distribución y biología por estudiar. Esta tesis ha de mostrado el impacto que el manejo tiene en la diversidad de estas especies. Por ello, recomendamos el establecimiento de programas para la conservación de la biodiversidad de las abejas nativas de México y para mejorar la práctica ancestral de la meliponicultura (manejo de las abejas sin aguijón). Stingless bees (tribe Meliponini) are a group of social insects of the subfamily Apinae with 42 genera and a high number of species, around 500 distributes in the Tropical areas. Within its distribution, the Neotropical area holds the highest diversity. These insects play a key role as generalist pollinators of both wild flora and high economic valuable tropical crops. According to several studies there are evidences pointing to a worldwide decline of bees what is specially accentuated in stingless bees due to their particular biology and their distribution in threaten areas. In this thesis, we have focused on three species from the genus Scaptotrigona distributed in Mexico and northern Guatemala. This genus holds a high diversity with 24 described species and evidences of cryptic species. In order to clarify the taxonomic status of the species S. mexicana, S. pectoralis and S. hellwegeri we have used geometric morphometrics and molecular approaches to define the taxa prone to be conserved. A total of 121 colonies (19 S. hellwegeri, 67 S. mexicana and 35 S. pectoralis) were sampled across their distribution either from wild or managed colonies. From one to six workers per colony were used to screen for wing shape variation, whereas one worker per colony was genotyped with seven polymorphic microsatellite loci. In the first chapter, the DNA barcoding technique has been successfully used to characterize and identify the Scaptotrigona biodiversity in a fast a reliable way. This method suggested the existence of cryptic species within S. mexicana and corroborated previous phylogenetic relationships among the three species. In the second chapter, based on previous evidence of high divergence within Scaptotrigona species, we analyze two species S. mexicana and S. pectoralis with both geometric morphometrics and molecular (microsatellite) methods in order to test the existence of at least two species within S. mexicana, and investigate the species status of S. pectoralis. We found differences with both tools within S. mexicana from Pacific (Sm1) and Atlantic (Sm2) coasts but no differentiation within S. pectoralis. Our results revealed the profile of differentiation of two taxa with S. mexicana, suggesting the need of future taxonomic revisions and activities for management and conservation. In the last chapter, we tested species delimitation through molecular markers by performing further analyses (phylogenetic trees and species discovery with a Bayesian coalescent framework) to confirm the support of the putative species. First, we obtained two different hypotheses of four and six species. After that, the validation of the species hypothesis through an objective analysis that reduces the investigator-driven bias, proposed a four species scenario confirming that S. mexicana is a complex of two species (Sm1 and Sm2) with different distribution (along the Pacific and the Atlantic coasts respectively). We highly recommend to manage them separately avoiding colony exchange in order to conserve both taxa. On the other hand, S. pectoralis and S. hellwegeri remained as on species each but with signs of population differentiation. This thesis has explored the profile of differentiation within the species S. hellwegeri, S. mexicana and S. pectoralis distributed in Mexico and northern Guatemala. Our results of the geometric morphometrics and molecular analyses have pointed the existence of cryptic lineages within this species. The genus Scaptotrigona is more diverse than expected, but different aspects of its diversity, distribution and biology remain to be studied. Furthermore, this work has shown the impact of the management on these bees. Therefore, we recommend establishing programs to conserve the biodiversity of Mexican stingless bees to improve and help the ancient practice of the meliponiculture.
- PublicationOpen AccessVariabilidad genética, análisis molecular y filogenia de poblaciones ibéricas y canarias de Apis mellifera (Linneo 1758) (Hymenoptera: Apidae)(2012-11-30) De la Rúa Tarín, Pilar; Serrano Marino, José; Galián Albaladejo, José; Universidad de Murcia. Departamento de Zoología y Antropología FísicaEl objetivo principal del trabajo es caracterizar al nivel molecular la variabilidad poblacional de la abeja doméstica, Apis mellifera Linneo, 1758, corroborando de esta manera varias hipótesis de trabajo. Una de ellas se refiere a la estructura poblacional de las abejas en la Región de Murcia y al efecto racial que se deriva de la importación de reinas y del proceso de la trashumancia de las colmenas. Otra hipótesis se refiere a la singularidad de las abejas de las Islas Canarias, cuyos … [+]antecesores se sitúan en el norte de África (poblamiento antiguo de las islas por causas naturales) o en la Península Ibérica (poblamiento antrópico a partir del siglo XVI). Se trata de determinar si existe una raza peculiar de estas islas y sus posibles ancestros.The main objective of this thesis is to characterise at the molecular level, the population variability of Apis mellifera Linné, 1758, and to corroborate in this way several hypotheses. One of them is related with the structure of the honeybee populations from Murcia and the racial effect derived from the queen importation and the migrating movements. Other hypothesis to be corroborated is referred to Canarian honeybees, whose origin could be either Northern Africa (due to natural events) or … [+]the Iberian Peninsula (due to human activities from XVI century). The existence of an endemic honeybee race from the Canaries will be investigated
- PublicationOpen AccessVariación genética y conservación de poblaciones de Apis mellifera.(2013-10-04) Muñoz Gabaldón, Irene; Rúa Tarín, Pilar de la; Departamento de Zoología y Antropología FísicaSe han investigado la diversidad y estructura genética en poblaciones de abejas (Apis mellifera) de la Macaronesia y Europa del Este, con fines conservacionistas. La estructura poblacional actual indica cierta diferenciación espacial y confirma la presencia de ecotipos en ambas regiones. Los análisis moleculares (ADNmt y microsatélites) revelaron introgresión de subespecies europeas en la Macaronesia e hibridación entre subespecies-C en Europa del Este, lo cual amenaza la conservación de los ecotipos y contribuye a la diseminación de patógenos. Se ha observado una dispersión y aumento de la prevalencia de Nosema ceranae en la Macaronesia ligado a la introducción de reinas. Dado que aún existen ecotipos locales en la Macaronesia y un alto grado de diferenciación y diversidad genética en las poblaciones de Europa del Este a pesar de la evidente influencia antrópica, se deberían implantar políticas de conservación para minimizar los efectos negativos de la introgresión e hibridación introgresiva. Palabras clave: Apis mellifera, ecotipos, diversidad genética, estructura poblacional, conservación, ADNmt, microsatélites, Nosema ceranae, Macaronesia, Europa del Este. Abstract We have investigated the diversity and genetic structure in populations of honey bees (Apis mellifera) in the Macaronesia and Eastern Europe, for conservation purposes. The current population structure indicates some spatial differentiation and confirms the presence of ecotypes in both regions. Molecular analyses (mtDNA and microsatellites) revealed introgression of European subspecies in the Macaronesia and hybridization between C-subspecies in Eastern Europe, threatening the conservation of ecotypes and contributing to the spread of pathogens. We observed dispersion and increased prevalence of Nosema ceranae in the Macaronesia linked to the introduction of queens. Since there are still local ecotypes in the Macaronesia region and a high degree of differentiation and genetic diversity in honey bee populations of Eastern Europe despite the obvious human influence, conservation policies should be implemented to minimize the negative effects of introgressive hybridization and introgression. Keywords: Apis mellifera, ecotypes, genetic diversity, population structure, conservation, mtDNA, microsatellites, Nosema ceranae, Macaronesia, Eastern Europe.