Microbiota rizosférica en los procesos de invasión por plantas exóticas en ecosistemas semiáridos

Abstract

Las relaciones que se generan entre planta y microbiota rizosférica son esenciales para el establecimiento de la planta en un hábitat determinado y su correcto desarrollo. Sin embargo, la implicación de dichas interacciones en los procesos de invasión por plantas exóticas no ha sido objeto de estudio hasta las últimas décadas. El uso de nuevas plataformas de secuenciación masiva, como las aquí utilizadas (pirosecuenciación 454 e Illumina MiSeq), han propiciado el estudio de las comunidades microbianas de la rizosfera puesto que permiten obtener una caracterización más completa y con mayor resolución que las técnicas anteriormente utilizadas para esta finalidad. Partiendo de la hipótesis de que las comunidades microbianas de la rizosfera podrían estar implicadas en los procesos de invasión por plantas exóticas, los objetivos de esta tesis son, por un lado 1) examinar la respuesta de las comunidades microbianas de la rizosfera a la invasión por distintas especies de plantas exóticas en ecosistemas mediterráneos semiáridos; y 2) evaluar los impactos de dichas especies invasoras sobre las propiedades fisicoquímicas y microbiológicas del suelo. El desarrollo de dichos objetivos ha generado como resultado los trabajos que a continuación se resumen y que se recogen de manera detallada en los capítulos que conforman este trabajo de tesis: La estructura y funcionamiento de las comunidades bacterianas de la rizosfera en cinco localizaciones semiáridas distintas se vieron alteradas por la presencia de la planta invasora Pennisetum setaceum en comparación con las de la planta nativa y anteriormente dominante, Hyparrhenia hirta. En particular, se observó un incremento de la actividad proteasa en la rizosfera de la planta invasora, lo cual estaba a su vez relacionado con los cambios observados en las comunidades bacterianas. La mayor diversidad encontrada en la rizosfera de Pennisetum setaceum y la prevalencia de ciertos grupos bacterianos podrían estar relacionados con una superioridad adaptativa a estos ambientes alterados y cambiantes. Al mismo tiempo, no se encontraron diferencias en la composición y estructura de las comunidades de hongos micorrícicos arbusculares (HMA) entre ambas especies vegetales, P. setaceum e H. hirta, a pesar de que dichas comunidades variaban significativamente dependiendo de la localización en la que se encontraban. Estos resultados ponen de manifiesto la inespecificidad y adaptabilidad de P. setaceum en cuanto a las asociaciones micorrícicas que establece en los ecosistemas que invade, lo cual podría estar relacionado con su capacidad para establecerse y dispersarse de manera exitosa fuera de su rango nativo. El estudio de distintos hábitats invadidos por Nicotiana glauca, expuestos a un gran rango de características edáficas limitantes reveló la influencia del carácter invasor de la planta, así como de la localización, sobre la composición y estructura de las comunidades microbianas (bacterias y hongos) de la rizosfera. Las diferencias más notables entre comunidades procedentes de la especie invasora con respecto a la flora nativa se hallaron en los suelos salinos y yesíferos, estando además esta variabilidad relacionada con el potasio disponible en suelo y las actividades deshidrogenasa y proteasa. En el último trabajo se examinó la habilidad de Carpobrotus edulis para alterar las comunidades locales de bacterias y hongos rizosféricos en ocho localizaciones invadidas por dicha planta a lo largo de un amplio gradiente latitudinal y climático. Los resultados revelaron que tanto el carácter invasor de la planta como la localización geográfica tenían un efecto significativo sobre la microbiota rizosférica. La estructura de las comunidades microbianas procedentes de la rizosfera de C. edulis era significativamente distintas a las de la flora nativa coexistente en cada una de las localizaciones estudiadas. El efecto de la planta invasora sobre las propiedades químicas, fisicoquímicas y microbiológicas fue variable dependiendo de la localización del muestreo. The relationships established between plant and rhizosphere microbiota are essential for plant growth and survival in a given habitat. However, the role of these interactions during plant invasion processes has been limitedly studied until recently. The application of new sequencing technologies, such as those used here (Roche’s 454 pyrosequencing and Illumina MiSeq) have promoted the study of rhizosphere microbial communities. These platforms provide a more complete characterization of the targeted microbial communities as well as an increase in taxonomic resolution compared to the former techniques. Proceeding from the hypothesis that the rhizosphere microbial communities may be involved in plant invasion processes, the main objectives of this thesis were 1) to examine the response of soil microbial communities to plant invasion by exotic species at different Mediterranean semiarid ecosystems; and 2) to assess the impacts of these invasive plants on soil physicochemical and microbiological properties. The development of these objectives has resulted in the following summarized studies: The occurrence of Pennisetum setaceum - in five different sites under semiarid conditions - altered the soil bacterial community structure and function related to the N cycle, in comparison to the native and neighboring plant Hyparrhenia hirta. In particular, the invasive rhizosphere supported higher rates of protease activity, which was correlated closely with the bacterial community structure of the invasive plant. This suggest that the greater diversity in the P. setaceum rhizosphere bacterial communities and the prevalence of certain bacterial groups might be related to an adaptive superiority, with respect to these disrupted and changing environments. At the same time, P. setaceum and the native H. hirta, coexisting in different invaded locations, did not differ in their interactions with arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), hosting similar AM fungal communities in their root systems. This might be due to the fact that both plant species belong to the same functional group and family. Despite the AMF communities varied between sampling locations, the flexibility of this mycotrophic grass species P. setaceum, in relation to its association with local species of AMF, might be linked to its ability to find a suitable niche in a variety of ecosystems outside its native range. The invasion of N. glauca in semiarid Mediterranean ecosystems exposed to different edaphic constraints has produced changes in rhizosphere bacterial and fungal communities, favoring the presence of specific bacterial and fungal indicator taxa in comparison to the native neighboring plant communities. It is noteworthy that the shifted microbial community in the rhizosphere of the invasive plant in the gypsum and saline soils displayed decreased rates of nutrient cycling and organic matter decomposition - which could have a detrimental impact on ecosystem functioning, leading to increased invasion. More research is needed to confirm whether potentially allelopathic compounds released into the environment by the invasive plant are affecting the soil microbial community and to examine which edaphic factors are regulating the involvement of allelopathy in the invasion processes. The results of the study of C. edulis invasion show its ability into coastal habitats for altering soil microbial community structure and harboring a specific microbiome in its rhizosphere was widespread and strong enough across the large invaded range. In particular, soil microbial communities followed a biogeographical pattern related to soil abiotic and biotic properties such as soil available nutrients and metabolic activity of soil microbial community but also by more global parameters such as climatic and geographic variables. Meanwhile, the response of soil microbial activity and soil available nutrients and soil C and N pools to plant invasion exhibited high variation by increasing or decreasing depending on edaphic features of invaded ecosystem.