Caracterización de la patología asociada a diferentes grados de infestación por Sacorptes scabiei en cabra montés (Capra pyrenaica) impicaciones en la gestión de la sarcoptidosis

Abstract

La sarna sarcóptica, causada por el ácaro Sarcoptes scabiei, es una enfermedad contagiosa de la piel que afecta a los seres humanos y a una amplia variedad de mamíferos domésticos y silvestres. Un aspecto importante de esta enfermedad es su impacto en la fauna silvestre, donde sus efectos a nivel poblacional pueden ser catastróficos. En la Península Ibérica, las epidemias de sarna con efectos poblacionales más importantes son las que han afectado, entre otras, a las poblaciones cabra montés (Capra pyrenaica). En los últimos años han sido numerosos los estudios realizados sobre diversos aspectos relacionados con S. scabiei y la cabra montés. Sin embargo, todavía no se conocen bien todos los mecanismos implicados en la patogenia y por tanto cuales pueden ser las causas definitivas que ponen en riesgo la supervivencia del individuo. La presente tesis doctoral tiene como objetivo desenmascarar aspectos patológicos de la enfermedad hasta ahora desconocidos en esta especie, que evidencien la gravedad del proceso y que nos sirvan como base científica en la toma de decisiones frente a la enfermedad y que justifiquen la necesidad de mantener una población cautiva de este ungulado con garantías sanitarias. Para la consecución de nuestros objetivos, el estudio se centra en la población de cabra montés presente en el Espacio Natural Sierra Nevada (España), la más importante a nivel mundial en cuanto a número y variabilidad genética. Para ello se utilizaron cabras monteses infectadas de forma experimental con S. scabiei así como otras con infección natural procedentes del área de estudio. En nuestro estudio hemos evidenciado diversos aspectos patológicos relacionados con esta afección. El examen histológico de la piel reveló acantosis grave, hiperqueratosis, crestas epiteliales, edema espongiótico, exudado serocelular, pústulas eosinófilas, focos de exocitosis, células apoptóticas e hiperplasia de glándulas sebáceas, todos ellos intensificados por alteraciones del sistema colinérgico, mientras que los hallazgos histológicos más destacados en los tejidos no dérmicos fueron hiperplasia linfoide, leucocitosis, congestión y la presencia de depósitos amiloides severos, correlacionados con altos niveles de proteína amiloide sérica. Se aisló una amplia variedad de agentes bacterianos y la presencia simultánea de estos en piel sarnosa, linfonodos y órganos internos como pulmón, hígado, bazo y riñón fue compatible con un

patrón septicémico de infección. Los niveles de albúmina, catalasa (CAT), glutatión peroxidasa (GSH-Px), superóxido dismutasa (SOD), paraoxonasa-1 (PON-1), glutatión reductasa (GR), la relación glutatión reducido (GSH): glutatión oxidado (GSSG), sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS) y el estatus oxidante total (TOS) se midieron en sangre de cabras sanas y sarnosas. Los niveles de albúmina, PON-1, CAT, SOD, GSH-Px y la relación GSH: GSSG mostraron una disminución significativa con la progresión de la enfermedad, mientras que las concentraciones de TOS y TBARS aumentaron con la gravedad de las lesiones, indicando que esta infección aumenta el estatus oxidante y disminuye el estado antioxidante de la cabra montés. Se valoró la capacidad reproductiva en la hembra de cabra montés afectada por sarna. El número de estructuras ováricas (folículos primarios, folículos secundarios, folículos de Graaf, cuerpos lúteos y cuerpos albicans) se analizó histológicamente, evidenciándose que la sarna sarcóptica altera la dinámica folicular a través de una reducción en el peso corporal del huésped, cuyas principales consecuencias se observan en la maduración folicular y la capacidad ovulatoria. Dado la gravedad del cuadro clínico, se valoró la importancia de los cercados-reservorios como herramienta de gestión, conservación e investigación frente a la sarcoptidosis, así como las dificultades del mantenimiento de la especie en cautividad. Nuestro estudio muestra que la gravedad del proceso clínico así como la variedad de respuestas clínicas observadas en las cabras infectadas deben ser factores importantes a considerar en los planes de gestión frente a la enfermedad, sobre todo a la hora de decidir cuándo eliminar o no de la población aquellos animales que exceden cierto umbral de enfermedad. Por otro lado, la puesta en marcha de cercados-reservorios como herramienta de lucha frente a la sarcoptidosis es una estrategia ideal para la conservación de la especie, así como para la investigación de la enfermedad, siempre y cuando se sienten las bases de actuación y manejo que garanticen la estabilidad de la población cautiva. Sarcoptic mange, caused by the mite Sarcoptes scabiei, is a contagious skin disease that affects humans and a wide variety of domestic and wild mammals. An important aspect of this disease is its impact on wildlife, where its effects at the population level can be catastrophic. In the Iberian Peninsula, mange epidemics with the most important population effects are those that have affected, among others, the Iberian ibex populations (Capra pyrenaica). In recent years there have been numerous studies on various aspects related to S. scabiei and ibex. However, all the mechanisms involved in the pathogenesis are still not well understood and, therefore, the definitive causes that put the survival of the individual at risk. This doctoral thesis aims to unmask pathological aspects of the disease so far unknown in this species, which evidence the seriousness of the process and serve as a scientific basis for decision-making against the disease, and justify the need to maintain a captive ibex population with health guarantees. To achieve our goals, the study will focus on the ibex population present in Sierra Nevada Natural Space (Spain), the most important worldwide in terms of number and genetic variability. For this, we surveyed ibex that were both naturally and experimentally infested with S. scabiei. In our research we have evidenced various pathological aspects related to this disease. The histological study of the skin lesions revealed serious acanthosis, hyperkeratosis, rete ridges, spongiotic oedema, serocellular and eosinophilic crusts, exocytosis foci, apoptotic cells and sebaceous gland hyperplasia, all of them intensified by the cholinergic system alterations. The most prominent histological findings in non-dermal tissues were lymphoid hyperplasia, leukocytosis, congestion and the presence of severe amyloid deposits, correlated with high levels of serum amyloid A protein. A wide variety of bacterial agents were isolated and the simultaneous presence of these in mangy skin, lymph nodes and internal organs such as lung, liver, spleen and kidney was compatible with a septicaemic pattern of infection. Albumin, catalase (CAT), glutathione peroxidase (GSH-Px), superoxide dismutase (SOD), paraoxonase-1 (PON-1), glutathione reductase (GR), reduced glutathione (GSH): oxidized glutathione (GSSG) ratio, thiobarbituric acid reactive substances (TBARS) and total oxidant status (TOS) concentrations were measured in peripheral blood of healthy and mangy ibex. The levels of albumin, PON-1, CAT, SOD, GSH-Px and GSH: GSSG ratio showed a significant decrease with disease progression and conversely, the concentrations of TOS and TBARS increased with lesion

severity, showing that sarcoptic mange infestation increases oxidative stress and decreases antioxidant status in ibex. The reproductive cycle in female ibex affected by sarcoptic mange was evaluated. The number of ovarian structures (primary follicles, secondary follicles, Graaf follicles, corpus luteum and corpus albicans) was explored by histological analysis, evidencing that sarcoptic mange alters follicular dynamics through a reduction in host body weight, whose main consequences are noted in follicular maturation and ovulatory capacity. Given the severity of the clinical picture, the importance of stock reservoirs as a management, conservation and research tool against sarcoptidosis was assessed, as well as the difficulties of maintaining the ibex in captivity. Our works show that the severity of the clinical process as well as the variety of clinical responses observed in infested ibex must be important factors to consider in the management plans against the disease, especially when considering the decision to eliminate animals that exceed a certain disease threshold from a population. On the other hand the implementation of stock reservoirs as a tool to fight against the sarcoptidosis is an ideal strategy for conservation of the species as well as for research of sarcoptidosis, as long as they feel the bases of action and management that guarantee the stability of the captive population.