Ecological and evolutionary pysiology of aquatic beetles : coping with multiple stressors in inland saline waters

Abstract

Las características del hábitat definen los rasgos de las especies que lo ocupan y determinan su evolución. En los ecosistemas acuáticos continentales, la distinta estabilidad de los ambientes lóticos (aguas corrientes) y leníticos (aguas estancas) y el grado de estrés abiótico del hábitat, definido principalmente por la temperatura, salinidad y temporalidad, tienen una influencia muy importante en los rasgos biológicos de los insectos acuáticos. Entre estos ecosistemas, destacan por su singularidad ecológica y biológica los medios salinos. Los coleópteros son uno de los pocos órdenes de insectos que han colonizado con éxito estos ambientes, pero los mecanismos y procesos evolutivos por los que este grupo ha adquirido tolerancia a la salinidad se desconocen. Metodología: Se utilizaron adultos de especies congenéricas de escarabajos acuáticos con distintas preferencias de hábitat (lótico/lenítico y a lo largo del gradiente de salinidad) para explorar experimentalmente: 1) diversos componentes de la capacidad de colonización (tolerancia ambiental) en relación con la inestabilidad y estrés del hábitat y 2) los mecanismos de osmoregulación por los que se ha adquirido tolerancia a la salinidad, sus interacciones con otros factores de estrés y su origen evolutivo. Para ello, se realizaron distintos estudios ecofisiológicos estructurados en cinco capítulos. Resultados: Capítulo 1. Especies con distinta preferencia salina, de dos linajes de escarabajos acuáticos, muestran estrategias de osmoregulación similares. La ocupación de hábitat en el gradiente de salinidad está mediada en parte por la capacidad de osmoregulación máxima en los dos géneros estudiados. Capítulo 2. Especies lóticas de distintos géneros son más sensibles a un estrés agudo térmico y salino que especies congenéricas leníticas, excepto en uno de los géneros estudiados. Dicho patrón se observa tanto en la supervivencia como en respuestas de comportamiento (emersión y vuelo). Capítulo 3. Especies meso e hipersalinas son más resistentes a la desecación que especies congenéricas de agua dulce o hiposalina. A nivel intraespecífico, la variación en las tasas de pérdida de agua entre individuos está positivamente relacionada con el contenido inicial de agua. Capítulo 4. En dos especies meso-hipersalinas de distintos géneros, una exposición a una salinidad subletal disminuye la pérdida de agua durante una desecación posterior, observándose una mayor supervivencia (tolerancia cruzada) en una de las especies. En cambio, una exposición a condiciones subletales de desecación disminuye la supervivencia frente a un estrés salino posterior. Capítulo 5. La reconstrucción ancestral de la resistencia a la desecación y capacidad de hiporegulación en un linaje de escarabajos acuáticos sugiere que una alta resistencia a la desecación y cierta capacidad de hiporegulación son características ancestrales del mismo. Todas las especies con alta capacidad de hiporegulación son resistentes a la desecación, pero no viceversa. Aumentos significativos y acelerados en la capacidad de hiporegulación son paralelos a incrementos moderados en la resistencia a la desecación y están asociados a la colonización de los medios meso e hipersalinos durante periodos de aridificación global. Conclusiones: La especialización en ambientes lóticos y leníticos en escarabajos acuáticos está asociada con diferencias en la tolerancia a estrés térmico o la combinación de estrés térmico y salino entre las especies, siendo las lóticas en general más sensibles. Otros rasgos como la capacidad de osmoregulación y la resistencia a la desecación están estrechamente asociados al estrés del hábitat impuesto por la salinidad y su interacción con otros factores. Los mecanismos de osmoregulación en el medio salino y de control de la pérdida de agua frente a la desecación están fisiológica y evolutivamente relacionados. En algunos linajes de escarabajos acuáticos, la evolución de mecanismos de resistencia a la desecación parece haber proporcionado la base fisiológica para el desarrollo de la capacidad de hiporegulación, permitiendo a algunas especies colonizar los ambientes meso e hipersalinos.

SUMMARY Introduction: Habitat characteristics constrain the traits of the species inhabiting them, shaping their evolution. In inland aquatic ecosystems, the contrasting stability between lotic (running waters) and lentic habitats (standing waters) and the degree of abiotic stress (determined mainly by temperature, salinity and temporality), strongly influence the biological traits of aquatic insects. Among these systems, saline waters stand out for their high ecological and biological singularity. Coleopters are one of the few insect orders that has successfully colonised saline waters. However, the mechanisms and evolutionary processes by which salinity tolerance was acquired in this group remain unknown. Methodology: Adults of congeneric species of aquatic beetles with clear habitat preferences (lotic/lentic, and along a salinity gradient) were used to experimentally explore: 1) several colonisation capacity components (physiological tolerance) in relation to habitat’s stability and stress level and 2) the osmoregulatory mechanisms by which salinity tolerance was acquired, their interactions with other stress factors and their evolutionary origin. For this, several ecophysiological studies were conducted, which are arranged in five chapters. Results: Chapter 1. Species with different salinity preferences across two water beetle genera show similar osmoregulatory strategies. Habitat occupation along the salinity gradient is mediated partly by the species’ maximum osmoregulatory capacity in both studied genera. Chapter 2. Lotic species are more sensitive to acute heat and osmotic stress than lentic congeners in distinct beetle genera, except for one of the studied genera. This pattern is found in both survivorship and behavioural responses (emersion and flight). Chapter 3. Meso- and hypersaline species are more desiccation-resistant than congeneric freshwater-hyposaline species across one beetle genus. At the intraspecific level, inter-individual variation in water loss rates positively relates with the initial water content. Chapter 4. In two meso-hypersaline species of distinct genera, exposure to sublethal salinity reduces the water loss rate under subsequent desiccation and results in higher survival (cross-tolerance) in one of the studied species. In contrast, exposure to sublethal desiccation reduces performance under subsequent salinity stress. Chapter 5. The ancestral reconstruction of desiccation resistance and hyporegulation capacity in a lineage of aquatic beetles suggests that a high desiccation resistance and moderate hyporegulation capacity were ancestral traits for that group. All the species with good hyporegulation capacity are also desiccation-resistant, but not vice versa. Significant and accelerated changes in hyporegulation capacity were parallel to weak increases in desiccation resistance across the phylogeny, being associated with the colonisation of meso- and hypersaline waters, generally during global aridification periods. Conclusions: Specialisation in lotic or lentic habitats in aquatic beetles is associated with differences in tolerance to acute heat stress or the heat+salinity stress combination of thermal and salinity stress between species, being lotic ones generally more sensitive. Other traits such as osmoregulatory capacity and desiccation resistance are related mainly with the osmotic stress imposed by salinity and its interaction with other stressors. Mechanisms for osmoregulation in saline media, and those involved in controlling water loss under desiccation conditions, are physiologically and evolutionarily linked. In some water beetle lineages, evolution of desiccation resistance mechanisms could have provided the physiological basis for development of hyporegulation capacity, promoting colonisation of meso- and hypersaline waters by some species.