Regulación de la diapausa y emergencia del ectoparásito aviar Carnus hemapterus : factores abióticos, microclima y mecanismos implicados

Abstract

Para poder entender el efecto de los parásitos sobre los hospedadores y la evolución de las interacciones parásito-hospedador es necesario comprender primero el efecto de los factores ambientales sobre estos organismos y su interacción, lo que a su vez requiere considerar tales factores a la escala adecuada según los organismos implicados. El objetivo principal de esta tesis es estudiar el efecto de factores abióticos, particularmente la temperatura, en la regulación de la diapausa del ectoparásito Carnus hemapterus. Este insecto es un díptero hematófago generalista con amplia distribución geográfica que parasita a los pollos de una gran variedad de especies aviares (en su mayoría trogloditas). El trabajo se desarrolló en una localidad árida del sureste de España (desierto de Tabernas), donde coexisten entremezclados tres tipos de hábitats (oquedades naturales en taludes de ramblas, cavidades en construcciones humanas, - principalmente puentes - y cajas nido) ocupados por Carnus hemapterus y sus hospedadores aviares. Como primer paso se determinó mediante sensores el microclima de las tres cavidades donde Carnus desarrolla su diapausa. Las características microclimáticas mostraron notables diferencias, siendo las cajas nido más inestables (frías y con marcada oscilación térmica), mientras que las otras oquedades fueron mucho más estables, presentando las cavidades en taludes condiciones más cálidas y secas que las de puentes. Esta heterogeneidad ambiental tiene importantes implicaciones tanto para los organismos endotermos que las habitan como para los ectotermos. Mediante experimentos de campo realizados con diversos hospedadores se comprobó en condiciones naturales la coexistencia de diapausas largas y cortas. Dado que la duración del ciclo de vida y número de generaciones al año (voltinismo) está determinado por la duración de la diapausa, registramos consecuentemente la coexistencia de moscas uni y bivoltinas tanto a nivel de población como de nido. Estos resultados muestran la naturaleza facultativa de la diapausa de Carnus así como el papel de las variables abióticas en la modulación de aquella. El estudio con cámaras climáticas de la influencia de la temperatura en la finalización de la diapausa y el patrón de emergencia mostró que aunque los choques de frío no son necesarios para que se termine la diapausa de Carnus, sí tienen importantes efectos, acelerando el desarrollo de la diapausa, adelantando la emergencia y acelerando su progreso respecto a condiciones constantes. Además, mediante experimentos en campo, comprobamos que las características térmicas particulares de los diversos microhábitats modularon el progreso de la diapausa, el comienzo de la emergencia y su patrón. En microclimas inestables (cajas nido) la fenología de emergencia se adelantó en la estación, pero su progreso fue más lento, alargando el periodo de emergencia en comparación con los microhábitats estables (puentes y taludes) entre los que no hubo diferencias en la emergencia. Comprobamos experimentalmente la consistencia de estos resultados cuando las diferencias microclimáticas fueron anuladas (homogeneizadas) en dos momentos de la fase de la diapausa; durante la diapausa invernal y al final de la fase de desarrollo de la post-diapausa. Estos resultados sugieren posibles procesos de adaptación o aclimatación a los microclimas. También se reveló la mayor sensibilidad de Carnus a cambios térmicos justo antes de la emergencia, lo que favorecería la percepción del cambio ambiental por la presencia del hospedador en el nido y consecuentemente la sincronización de la emergencia del parásito. El estudio de los requerimientos térmicos del parásito desveló que el desarrollo de la post-diapausa necesitó acumular menor cantidad de unidades de calor (grados día) en cajas nido, pero debido a las condiciones térmicas (fuerte oscilación con temperaturas extremas), el desarrollo fue ralentizado, necesitando más tiempo para desarrollarse que en cavidades térmicamente estables. En estas últimas cavidades los requerimientos térmicos fueron mayores (sobre todo en taludes), mostrando una tasa de emergencia similar entre ellas, pero acelerada con respecto a cajas nido. En definitiva, la presente tesis revela la importancia de considerar los factores abióticos a pequeña escala, así como los mecanismos que están actuando en la regulación del ciclo vital de parásitos para poder abordar futuros estudios fisiológicos, ecológicos o evolutivos entre otros.

SHORT SUMMARY

Understanding the impact of parasites in their hosts and the evolution of host-parasite interactions requires previous knowledge on the effect of environmental factors on such organisms and its interaction. For this, it is critical to consider such factors at the appropriate scale, defined by the organisms under study. The main objective of this thesis is to study the effect of abiotic factors, particularly temperature, on the regulation of diapause of the ectoparasite Carnus hemapterus. This insect is a generalist haematophagous dipteran with a large geographic distribution that parasitizes nestling of a wide variety of bird species (mainly troglodyte ones). This work was developed in an arid locality in the southeast of Spain (Tabernas´ desert), where three types of habitats (natural burrows at sandy cliffs in the ramblas, cavities in human constructions, - mainly bridges - and nest boxes) coexist interspersed and are occupied by Carnus hemapterus and its avian hosts. Firstly, the microclimate of the three cavity types, where the diapause of Carnus takes place, was studied by data-loggers and considerable differences were found: nest boxes were colder and with marked thermal oscillation, while the temperature in the other cavities was much more stable. Moreover, burrows showed warmer and drier conditions than cavities in bridges. This environmental heterogeneity has important implications for the organisms (both endotherms and ectotherms) that inhabit these cavities. Field experiments performed with different host species in natural conditions revealed the co-occurrence of long and short diapauses. Since the duration of the life cycle and the number of generations per year (voltinism) is determined by the length of the diapause, we registered consequently, the co-occurrence of uni and bivoltine flies at both population and nest level. These findings illustrate the facultative nature of diapause of Carnus and the modulating role of abiotic variables. Experimental tests with climatic chambers of the influence of temperature in the termination of diapause and the emergence pattern showed that, although cold shocks are not necessary for the end of the diapause, they stimulate the development of diapause, advance the emergence and accelerate its progress when compared to constant conditions. Furthermore, by means of field experiments, we checked that the particular thermal features of the microhabitats modulated the progress of the diapause, the emergence start and its pattern. In habitats with fluctuating microclimate (nest boxes) the phenology of emergence occurred earlier in the season, but its emergence progress was slower, making the emergence longer compared with stable microhabitats (cavities in bridges and burrows) where no differences in emergence were found. We confirmed experimentally the consistency of such results when the microclimatic differences were removed in two different moments of the diapause: during the winter diapause and at the end of the development phase of the post-diapause. These findings suggest adaptation or acclimatization of individuals to specific microclimates. Also, a higher sensitivity of Carnus to thermal changes just before emergence was revealed, what would favor the perception of environmental changes due to the presence of the host in the nest and, consequently, the synchronization of the parasite emergence. The study of the thermal requirements of the parasite revealed that its post-diapause development needed to accumulate less heat units (degree day) in nest boxes than in the other cavity types. Yet, due to sharp thermal oscillation with extreme temperatures, the development was likely decelerated by development arrests. Thus, flies from nest boxes needed more time to develop than flies from thermally stable cavities. Flies from cavities in bridges and burrows showed higher thermal requirements (mainly in burrows), being the emergence rate similar between them, but faster when compared with flies from nest boxes. Finally, this thesis reveals the importance of considering the abiotic factors at a small scale and the mechanisms acting in the regulation of the life cycle of parasites before addressing future physiological, ecological or evolutionary studies.