Comparative analysis of the male reproductive physiology in small- spotted catshark (Scyliorhinus canicula) between aquarium and wild populations

Abstract

Los condrictios, que incluyen tiburones, rayas y quimeras, han logrado adaptarse a diversos hábitats acuáticos, en parte gracias a su especialización reproductiva. Sin embargo, su situación actual es preocupante, ya que al menos un tercio de sus especies enfrenta amenazas causadas por la actividad humana. La conservación de estas especies requiere tanto medidas in situ como ex situ, en las que los acuarios desempeñan un papel crucial al contribuir al conocimiento de la reproducción. El éxito de los programas de reproducción se ve afectado por factores ambientales como temperatura, fotoperiodo, dieta y calidad del agua. Por lo tanto, es esencial comprender cómo el hábitat influye en las funciones reproductivas de estas especies. Para abordar esta cuestión, se eligió al tiburón pintarroja (Scyliorhinus canicula) como una especie modelo ideal debido a su presencia común en el Mediterráneo, siendo una especie comercializable y fácil de encontrar en mercados locales, su estatus de conservación estable, considerado por la IUCN como “preocupación menor”, su pequeño tamaño y facilidad de mantenimiento en acuarios. La hipótesis de esta tesis doctoral plantea que las diferencias en el potencial reproductivo de los tiburones pintarroja en acuario se deben a modificaciones intrínsecas al hábitat. Para investigar esta hipótesis, se llevaron a cabo tres estudios comparativos entre tiburones pintarroja en acuarios y en su entorno natural.

En el primer estudio, se evaluó la calidad del esperma de ambas poblaciones de S. canicula. Los resultados mostraron que, en condiciones controladas en el acuario, los tiburones presentaban un menor volumen de eyaculado y un menor número total de espermatozoides en comparación con los animales salvajes. Sin embargo, los tiburones en el acuario tenían un mayor porcentaje de espermatozoides móviles, y otros parámetros espermáticos como su viabilidad, integridad de membrana o actividad mitocondrial, eran similares en ambos grupos. También se observaron diferencias morfológicas en el esperma y una menor concentración de testosterona sérica en los tiburones del acuario. En el segundo estudio, se analizaron las proteínas en el plasma seminal y los espermatozoides. Se encontraron diferencias mínimas en el plasma seminal, con solo una proteína diferencial, pero los espermatozoides de los tiburones en acuarios y salvajes mostraron 107 proteínas diferenciales. Estas proteínas estaban relacionadas principalmente con la actividad oxidorreductasa. En el tercer estudio, se comparó el microbioma en el plasma sanguíneo y el plasma seminal de ambos grupos de S. canicula. Se identificaron diferencias en el microbioma sanguíneo y se observó un efecto similar en el plasma seminal. Las Proteobacterias fueron predominantes en ambos fluidos, independientemente del hábitat, con Pseudomonas y Cloacibacterium comunes en ambos grupos. Sin embargo, se encontraron diferencias marcadas a nivel de género en el microbioma de sangre y semen entre los tiburones en estado salvaje y en acuarios. Como conclusión general se considera que las adaptaciones en el entorno de tiburones pintarroja de acuario afectan a la fisiología del animal y modifican las características seminales, lo que podría explicar una menor capacidad reproductiva en estas condiciones.

Chondrichthyans, including sharks, rays, and chimaeras, have successfully adapted to various aquatic habitats, partly due to their reproductive specialization. However, their current situation is concerning, as at least one-third of their species face threats from human activity. Conservation of these species requires both in situ and ex situ measures, where aquariums play a crucial role in contributing to reproductive knowledge. The success of breeding programs is affected by environmental factors such as temperature, photoperiod, diet, and water quality. Therefore, it is essential to understand how habitat influences the reproductive functions of these species. To address this issue, the lesser spotted dogfish (Scyliorhinus canicula) was chosen as an ideal model species due to its common presence in the Mediterranean, small size, availability in aquariums, and stable conservation status. The hypothesis of this doctoral thesis suggests that differences in the reproductive potential of lesser spotted dogfish in captivity are due to intrinsic habitat modifications. To investigate this hypothesis, three comparative studies were conducted between captive and wild S. canicula.

In the first study, the quality of sperm from both S. canicula populations was assessed. The results showed that under controlled conditions in the aquarium, dogfish had a lower ejaculate volume and a lower total number of sperm compared to wild animals. However, aquarium dogfish had a higher percentage of motile sperm, and other sperm parameters were similar in both groups. Morphological differences in sperm and lower serum testosterone concentration were also observed in aquarium dogfish. In the second study, proteins in seminal plasma and sperm were analyzed. Minimal differences were found in seminal plasma, with only one differential protein, but sperm from aquarium and wild S. canicula showed 107 differential proteins. These proteins were primarily related to oxidoreductase activity. In the third study, the microbiome in blood plasma and seminal plasma of both dogfish groups was compared. Differences in the blood microbiome were identified, and a similar effect was observed in seminal plasma. Proteobacteria were predominant in both internal fluids regardless of habitat, with Pseudomonas and Cloacibacterium common to both. However, marked gender-level differences in the blood and semen microbiome were found between wild and aquarium S. canicula. In conclusion, adaptations to the aquarium environment influence the physiology of the animal and alter seminal characteristics, which may explain reduced reproductive capacity under these conditions.